Bacterias eléctricas: de la oscuridad a la luz

W.Mientras que los humanos y (cerca de) todos los demás animales del planeta necesitan oxígeno para sobrevivir, muchas especies de bacterias se han vuelto un poco más creativas.¹ En lugar de utilizar oxígeno como aceptor final de electrones para la respiración celular, algunas bacterias pueden utilizar hierro o manganesoefectivamente “respirando” metal.² Desde los descubrimientos iniciales de Shewanella oneidensis y Geobacter metalireducens En los sedimentos del lago Oneida y el río Potomac, estas “bacterias eléctricas” han alcanzado el estrellato como componentes de pilas de combustible microbianas y electrosíntesis microbiana para la producción de combustibles y otros productos bioquímicos.^3–6

Moh El-Naggar, biofísico de la Universidad del Sur de California (USC), lleva casi dos décadas fascinado por estos organismos. Después de años de estudiar la dinámica de la transferencia de electrones en estas bacterias individualmente y en biopelículas, El-Naggar está explorando cómo estos organismos podrían proporcionar una interfaz entre los mundos vivo y no vivo, utilizando la experiencia desarrollada por la evolución para crear electrónica híbrida.

¿Cómo llegó al campo de la electromicrobiología?

Como estudiante de posgrado en el Instituto de Tecnología de California, mi formación fue en física aplicada y ciencia de materiales. Cuando estaba terminando mis estudios de posgrado en 2006, estaba interesado en ingresar al mundo de la biofísica. Tenía la idea en mi cabeza de que en lugar de unirme a un laboratorio de física que hace biología, la mejor opción sería unirme a un laboratorio de biología: sumergirme y ver cómo funciona.

Simplemente descubrimos algo y entonces hay suficientes personas inteligentes en el mundo para llevarlo en direcciones inesperadas. Es uno de los mayores argumentos a favor de la investigación básica.
-Moh El-Naggar, Universidad del Sur de California

Eso significaba que estaba buscando puestos de trabajo postdoctorales para los cuales no estaba en absoluto calificado para cubrir. Nunca antes había rayado un plato para que crecieran bacterias. Durante esos días contacté a un montón de personas y un día llamé Ken Nealson, un microbiólogo realmente distinguido de la USC. Sólo más tarde descubrí que él fue el científico que aisló por primera vez Shewanella oneidensisque se convirtió en un organismo modelo para estudiar esta nueva clase de microbios que ahora llamamos coloquialmente bacterias eléctricas.³

Le dije: “Escuché que estás haciendo todos estos proyectos interesantes con bacterias y electrones. Puede que sepa algo sobre transferencia de electrones, pero nunca he trabajado con bacterias”. En lugar de rechazarme, me preguntó si podía conducir hasta la USC esa tarde. Todo salió bien a partir de ahí. Entonces, mi entrada en el campo fue básicamente una llamada en frío a un microbiólogo muy distinguido que decidió aceptarme.

¿Cómo cambió el descubrimiento de las bacterias eléctricas por Nealson y otros investigadores en la década de 1980 la forma en que los científicos entendían la respiración celular?

Antes de finales de la década de 1980, la gente sabía que había bacterias anaeróbicas que no necesitaban oxígeno para sobrevivir. Pero la opinión generalizada era que cualquier molécula que las bacterias utilizaran en lugar de oxígeno tenía que ser soluble; todavía tenía que entrar en las células para ser utilizado en la respiración. Lo que Ken y otro microbiólogo realmente distinguido Derek Loveley en la Universidad de Massachusetts Amherst descubrieron de forma independiente microbios anaeróbicos que funcionaban de manera diferente. En lugar de esperar a que la molécula aceptora de electrones entre en la célula, las bacterias transportan los electrones fuera de la célula a una superficie sólida.

¿Por qué habría evolucionado esta estrategia de respiración? En la naturaleza, hay muchos minerales de hierro y manganeso que son activos redox, lo que significa que podemos darles un electrón. Lo que pasa es que estos minerales no pueden entrar en la célula, por lo que las bacterias tienen que extender sus cadenas de transporte de electrones al mundo abiótico que las rodea.

¿Cómo pueden las bacterias exportar estos electrones?

Durante un tiempo, hemos comprendido que los electrones pueden moverse en las células mediante túneles de electrones: moviéndose a través de distancias muy pequeñas, tal vez unos pocos nanómetros, entre una molécula y otra. Resulta que muchos de los organismos que hemos estado estudiando construyen estas moléculas llamadas citocromos multihemos que son esencialmente proteínas con centros de hierro. Un electrón puede saltar de un hierro al siguiente mediante este proceso de túnel.

Una de nuestras principales contribuciones a este campo fue demostrar que este proceso no se limita a saltos de un solo paso a lo largo de un par de nanómetros; largas cadenas de estas proteínas centradas en hierro pueden encadenarse una al lado de la otra. De esta forma, el electrón puede moverse no sólo un par de nanómetros, sino hasta muchas micras. De hecho, puede viajar distancias aún mayores. Los electrones pueden moverse a través de comunidades multicelulares de la misma manera, de una célula a otra en biopelículas bacterianas.

¿Cómo ha pasado esta investigación de la ciencia básica a la exploración de aplicaciones potenciales?

Es una historia científica interesante porque tomó direcciones tan inesperadas. Al principio, los investigadores estaban entusiasmados porque era una nueva forma de respirar y querían estudiar la fisiología básica.

Luego, finalmente, los investigadores se dieron cuenta de que si las bacterias pueden enviar sus electrones a superficies fuera de la célula, podríamos usarlos para construir biobaterías. En lugar de darles un mineral, ¿podemos darles un electrodo que se parezca al terminal de una batería o de una pila de combustible? La respuesta resultó ser sí. Después de eso, comenzaron a preguntarse si el electrón siempre tiene que ir del interior de la célula al exterior, o si esto podría ser al revés. En lugar de generar electricidad a partir de bacterias, ¿podemos inyectar electricidad en las células y hacer que realicen procesos químicos interesantes, como reducir el dióxido de carbono para producir combustibles?

Siempre nos gusta pensar que somos muy inteligentes, que si alguien descubre algo, sabremos inmediatamente a qué nos llevará. Resulta que la gran mayoría de las veces las cosas no funcionan así. Simplemente descubrimos algo y entonces hay suficientes personas inteligentes en el mundo para llevarlo en direcciones inesperadas. Es uno de los mayores argumentos a favor de la investigación básica.

¿Hacia dónde ve este campo en el futuro?

En los últimos años he estado pensando en una clase de dispositivos a los que me refiero como electrónica viva. La idea es la siguiente: la electrónica tradicional es muy buena, pero hay cosas en las que la biología es mejor. Por ejemplo, la biología tiene muy poca energía; el presupuesto de energía necesario para hacer funcionar una bacteria entera es algo que simplemente no podemos superar. Para hacer funcionar a un ser humano entero se requiere menos energía que una bombilla incandescente de la vieja escuela. Incluso con este presupuesto de energía tan bajo, los seres vivos son muy buenos en el procesamiento de información y la toma de decisiones. Las células también son muy buenas para detectar; pueden detectar sólo unas pocas moléculas de algo.

Ahora bien, ¿podemos tomar estas cosas en las que la biología es muy buena y combinarla con la electrónica tradicional que sabemos cómo manipular y manejar? La clave para unir estas dos piezas es tener organismos con los que sea posible comunicarse con ellos a través de electrones, y eso es exactamente para lo que estos microbios han evolucionado naturalmente.

Sabemos que las bacterias se pueden utilizar como biosensores, pero ¿qué pasa si no quiero que una bacteria exprese alguna proteína verde fluorescente cuando vea la molécula que quiero detectar? En cambio, quiero que envíe un pulso eléctrico directamente a la electrónica tradicional. De manera similar, ¿podemos usar esto para informática? ¿Puedo aprovechar la mecánica de cómo las células toman decisiones y proporcionan entradas y salidas a través de un pulso eléctrico?

Hemos estado estudiando cómo funcionan estos insectos y hemos aprendido a manipularlos en superficies de forma similar a la electrónica tradicional. La electrónica tradicional utiliza la litografía para modelar la electrónica de manera precisa, y resulta que podemos usar la biología sintética para patrón de células usando luz En una forma similar.⁷

Usando la optogenética, podemos crear bacterias que aumentan o disminuyen la expresión de las moléculas de transporte de electrones en respuesta a la luz.⁸ Esto es similar al dopaje de semiconductores en la electrónica tradicional; está aumentando o disminuyendo la transferencia de electrones. Esto podría permitirnos empezar a construir cosas que parezcan transistores a partir de estas células. Nos gustaría jugar con el concepto de acoplar células vivas a la electrónica tradicional aprovechando algo que ciertas bacterias saben hacer desde hace un par de miles de millones de años.

Esta entrevista ha sido condensada y editada para mayor claridad.

Referencias

1. Yahalomi D, et al. Un parásito cnidario del salmón (Myxozoa: Henneguya) carece de genoma mitocondrial. Proc Natl Acad Sci EE.UU.. 2020;117(10):5358-5363.
2. Nealson KH, Myers CR. Reducción microbiana de manganeso y hierro: nuevos enfoques para el ciclo del carbono. Appl Environ Microbiol. 1992;58(2):439-443.
3. Myers CR, Nealson KH. Reducción y crecimiento de manganeso bacteriano con óxido de manganeso como único aceptor de electrones.. Ciencia. 1988;240(4857):1319-1321.
4. Lovley DR, et al. Producción anaeróbica de magnetita por un microorganismo reductor de hierro disimilatorio.. Naturaleza. 1987;330(6145):252-254.
5. Cao B, et al. Las nanopartículas de plata aumentan la eficiencia de extracción de carga en pilas de combustible microbianas Shewanella. Ciencia. 2021;373(6561):1336-1340.
6. Rabaey K, Rozendal RA. Electrosíntesis microbiana: revisando la ruta eléctrica para la producción microbiana. Microbiol Rev Nacional. 2010;8(10):706-716.
7. Zhao F, et al. Patrones inducidos por luz de biopelículas bacterianas electroactivas.. Biol sintetizador ACS. 2022;11(7):2327-2338.
8. Zhao F, et al. Un sistema genético inducido por luz roja para el control de la transferencia de electrones extracelulares.. bioRxiv. Publicado en línea el 1 de enero de 2023:2023.12.02.569691.